在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。
安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
白砂沙帆
黑泽朋世,石川由依,土屋神叶,川田绅司,山下诚一郎,藤田茜,钉宫理惠
前田佳织里,小西克幸,立花慎之介,西地修哉,星野贵纪,降幡爱,茅野爱衣,森永千才,宫本充,佐仓薰
月城日花,铃代纱弓,平塚纱依,佐藤聪美,日笠阳子,小林优,窪田等
高柳知叶
梅原裕一郎,安济知佳,高野麻里佳,高桥李依,菱川花菜,市之濑加那,小林千晃